Метаболический отклик культивируемых двустворчатых моллюсков на закисление Черного моря

О. Ю. Вялова

Федеральный исследовательский центр «Институт биологии южных морей имени А.О. Ковалевского РАН» (ФГБНУ «ФИЦ ИнБЮМ»), Севастополь, Россия

e-mail: vyalova07@gmail.com

Аннотация

В течение последних десятилетий наблюдается снижение рН в Черном море, которое потенциально является самым большим поглотителем CO2 среди морей Атлантического океана. Сведения о закислении Черного моря и его влиянии на биосистему моря фрагментарны. На основании литературных и собственных экспериментальных данных проводится анализ влияния низких значений рН морской воды на энергетический метаболизм основных промысловых двустворчатых моллюсков – мидии Mytilus galloprovincialis и устрицы Magallana gigas. Данные виды показали способность адаптировать уровень энергетического метаболизма в широком диапазоне рН – от 7.0 до 8.1. При понижении рН на 0.1 ед. потребление кислорода мидиями снижалось в среднем на 10–20 % в диапазоне рН 7.5–8.2. При рН 7.2–7.5 интенсивность дыхания M. galloprovincialis не менялась и оставалась на уровне 9.15–9.38 мкг О2/(г сух. тк.·ч), а затем падала до 6.8 мкг О2/(г сух. тк.·ч) при рН 7.0. У М. gigas интенсивность потребления кислорода снижалась равномерно: в среднем на 10–15 % на каждые 0.1 ед. изменения рН до значения рН 7.2. При рН 7.0–7.2 аэробное дыхание устриц фиксировалось на минимальном уровне (4.6–4.8 мкг О2/(г сух. тк.·ч)).

Ключевые слова

мидия Mytilus galloprovincialis, устрица Magallana gigas, дыхание, pH, закисление, Черное море, прибрежные экосистемы, двустворчатые моллюски, марикультура

Благодарности

Работа выполнена в рамках госзадания ФИЦ ИнБЮМ по теме № 121041400077-1.

Для цитирования

Вялова О. Ю. Метаболический отклик культивируемых двустворчатых моллюсков на закисление Черного моря // Экологическая безопасность прибрежной и шельфовой зон моря. 2023. № 4. С. 73–86. EDN OVFSHX.

Vialova, O.Yu., 2023. Metabolic Response of Cultivated Bivalve Mollusks to Acidification in the Black Sea. Ecological Safety of Coastal and Shelf Zones of Sea, (4), pp. 73–86.

Список литературы

  1. A time-series view of changing ocean chemistry due to ocean uptake of anthropogenic CO2 and ocean acidification / N. R. Bates [et al.] // Oceanography. 2014. Vol. 27, iss. 1. P. 126–141. doi:10.5670/oceanog.2014.16
  2. Climate Change 2021 – The Physical Science Basis: Working Group I Contribution to the Sixth Assessment Report of the Intergovernmental Panel on Climate Change / N. Masson-Delmotte [et al.] ; ed. B. Zhou. Cambridge : Cambridge University Press, 2022. 2391 p. doi:10.1017/9781009157896
  3. Fowler S. W. Ocean acidification issues in the Mediterranean and Black Seas: present status and future perspectives // Impacts of acidification on biological, chemical and physical systems in the Mediterranean and Black Seas / F. Briand (ed.). Monaco : CIESM, 2008. P. 23–30. (CIESM Workshop Monographs ; no. 36).
  4. Полонский А. Б., Гребнева Е. А. Пространственно-временная изменчивость водородного показателя вод Черного моря // Доклады Академии наук. 2019. Т. 486, № 4. C. 494–499. EDN CBJPHS. https://doi.org/10.31857/S0869-56524864494-499
  5. Хоружий Д. С., Коновалов С. К. Суточный ход и межсуточные изменения содержания углекислого газа и растворенного неорганического углерода в прибрежных водах Черного моря // Морской гидрофизический журнал. 2014. № 1. С. 28–43. EDN TDXUTZ.
  6. Elge M. Analysis of Black Sea Ocean acidification // International Journal of Environment and Geoinformatics. 2021. Vol. 8, iss. 4. P. 467–474. doi:10.30897/ijegeo.857893
  7. Савенко А. В., Покровский О. С. Трансформация макрои микроэлементного состава стока растворенных веществ в устьях средних и малых рек черноморского побережья России // Океанология. 2022. T. 62, № 3. С. 380–402. EDN MJPAOV. doi:10.31857/S003015742203011X
  8. Гребнева Е. А., Полонский А. Б. Декомпозиция временного ряда величины рН поверхностных вод глубоководной части Черного моря по архивным данным второй половины ХХ века // Системы контроля окружающей среды. 2021. Т. 44, № 2. С. 29–38. EDN HTMANT. doi:10.33075/2220-5861-2021-2-29-38
  9. Хоружий Д. С. Изменчивость равновесного парциального давления углекислого газа (pCO2) и концентрации растворенного неорганического углерода (TCO2) в прибрежных водах Черного моря в 2010–2014 годах // Морской гидрофизический журнал. 2016. № 4. С. 38–52. doi:10.22449/0233-7584-2016-4-38-52
  10. Metabolically-induced pH fluctuations by some coastal calcifiers exceed projected 22nd century ocean acidification: a mechanism for differential susceptibility? / C. L. Hurd [et al.] // Global Change Biology. 2011. Vol. 17, iss. 10. P. 3254–3262. doi:10.1111/j.1365-2486.2011.02473.x
  11. Characterizing mean and extreme diurnal variability of ocean CO2 system variables across marine environments / O. Torres [et al.] // Geophysical Research Letters. 2021. Vol. 48, iss. 5. P. 1–12. doi:10.1029/2020GL090228
  12. Impacts of ocean acidification on marine shelled molluscs / F. Gazeau [et al.] // Marine Biology. 2013. Vol. 160, iss. 8. P. 2207–2245. doi:10.1007/s00227-013-2219-3
  13. Impacts of ocean acidification on marine organisms: quantifying sensitivities and interaction with warming / K. J. Kroeker [et al.] // Global Change Biology. 2013. Vol. 19, iss. 6. P. 1884–1896. doi:10.1111/gcb.12179
  14. The impacts of ocean acidification on marine ecosystems and reliant human communities / S. C. Doney [et al.] // Annual Review of Environment and Resources. 2020. Vol. 45. P. 83–112. doi:10.1146/annurev-environ-012320-083019
  15. Influence of ocean warming and acidification on habitat-forming coralline algae and their associated molluscan assemblages / B. P. Kelaher [et al.] // Global Ecology and Conservation. 2022. Vol. 35. e02081. doi:10.1016/j.gecco.2022.e02081
  16. Leung J. Y. S., Zhang S., Connell S. D. Ocean acidification really a threat to marine calcifiers? A systematic review and meta-analysis of 980+ studies spanning two decades // Small. 2022. Vol. 18, iss. 35. 2107407. doi:10.1002/smll.202107407
  17. Exposure of commercially exploited shellfish to changing pH levels: how to scale-up experimental evidence to regional impacts / B. L. Townhill [et al.] // ICES Journal of Marine Science. 2022. Vol. 79, iss. 9. P. 2362–2372. doi:10.1093/icesjms/fsac177
  18. The impact of ocean acidification on reproduction, early development and settlement of marine organisms / P. M. Ross [et al.] // Water. 2011. Vol. 3, iss. 4. P. 1005–1030. doi:10.3390/w3041005
  19. Effects of ocean acidification on early life stages of shrimp (Pandalus borealis) and mussel (Mytilus edulis) / R. K. Bechmann [et al.] // Journal of Toxicology and Environmental Health. 2011. Vol. 74, iss. 7–9. P. 424–438. doi:10.1080/15287394.2011.550460
  20. Food availability outweighs ocean acidification effects in juvenile Mytilus edulis: laboratory and field experiments / J. Thomsen [et al.] // Global Change Biology. 2013. Vol. 19, iss. 4. P. 1017–1027. doi:10.1111/gcb.12109
  21. Predicting the response of molluscs to the impact of ocean acidification / L. M. Parker [et al.] // Biology. 2013. Vol. 2, iss. 2. P. 651–692. doi:10.3390/biology2020651
  22. Combined effects of temperature and ocean acidification on the juvenile individuals of the mussel Mytilius chilensis / C. Duarte [et al.] // Journal of Sea Research. 2014. Vol. 85. P. 308–314. doi:10.1016/j.seares.2013.06.002
  23. Species-specific responses to ocean acidification should account for local adaptation and adaptive plasticity / C. A. Vargas [et al.] // Nature Ecology and Evolution. 2017. Vol. 1. 0084. P. 1–7. doi:10.1038/s41559-017-0084
  24. Combined effects of ocean acidification and hypoxia on the early development of the thick shell mussel Mytilus coruscus / X. Wang [et al.] // Helgoland Marine Research. 2020. Vol. 74, iss. 3. P. 1–9. doi:10.1186/s10152-020-0535-9
  25. Upper environmental pCO2 drives sensitivity to ocean acidification in marine invertebrates / C. A. Vargas [et al.] // Nature Climate Change. 2022. Vol. 12. P. 200–207. doi:10.1038/s41558-021-01269-2
  26. Ocean acidification decreases mussel byssal attachment strength and induces molecular byssal responses / X. Zhao [et al.] // Marine Ecology Progress Series. 2017. Vol. 565. P. 67–77. doi:10.3354/meps11992
  27. Ocean acidification and temperature increase impact mussel shell shape and thickness: problematic for protection? / S. C. Fitzer [et al.] // Ecology and Evolution. 2015. Vol. 5, iss. 21. P. 4875–4884. doi:10.1002/ece3.1756
  28. Effects of long-term moderate hypercapnia on acid-base balance and growth rate in marine mussels Mytilus galloprovincialis / B. Michaelidis [et al.] // Marine Ecology Progress Series. 2005. Vol. 293. P. 109–118. doi:10.3354/meps293109
  29. Impact of ocean acidification on energy metabolism of oyster, Crassostrea gigas – changes in metabolic pathways and thermal response / G. Lannig [et al.] // Marine Drugs. 2010. Vol. 8. P. 2318–2339. doi:10.3390/md8082318
  30. Ocean acidification increases copper toxicity differentially in two key marine invertebrates with distinct acid-base responses / C. Lewis [et al.] // Scientific Reports. 2016. Vol. 6. 21554. P. 1–10. doi:10.1038/srep21554
  31. Thomsen J., Melzner F. Moderate seawater acidification does not elicit long-term metabolic depression in the blue mussel Mytilus edulis // Marine Biology. 2010. Vol. 157. P. 2667–2676. doi:10.1007/s00227-010-1527-0
  32. Physiological energetics of juvenile clams Ruditapes decussatus in a high CO2 coastal ocean / M. J. Fernández-Reiriz [et al.] // Marine Ecology Progress Series. 2011. Vol. 433. P. 97–105. doi:10.3354/meps09062
  33. Liu W., He M. Effects of ocean acidification on the metabolic rates of three species of bivalve from southern coast of China // Chinese Journal of Oceanology and Limnology. 2012. Vol. 30, iss. 2. Р. 206–211. doi:10.1007/s00343-012-1067-1
  34. Clements J. C., George M. N. Ocean acidification and bivalve byssus: explaining variable responses using meta-analysis // Marine Ecology Progress Series. 2022. Vol. 694. P. 89–103. doi:10.3354/meps14101
  35. Ocean acidification mitigates the negative effects of increased sea temperatures on the biomineralization and crystalline ultrastructure of Mytilus / A. M. Knights [et al.] // Frontiers in Marine Science. 2020. Vol. 7. 567228. doi:10.3389/fmars.2020.567228
  36. Effects of temperature and ocean acidification on shell characteristics of Argopecten purpuratus: implications for scallop aquaculture in an upwelling-influenced area / N. A. Lagos [et al.] // Aquaculture environment interactions. 2016. Vol. 8. P. 357−370. doi:10.3354/aei00183
  37. Physiological and histopathological impacts of increased carbon dioxide and temperature on the scallops Argopecten purpuratus cultured under upwelling influences in northern Chile / M. A. Lardies [et al.] // Aquaculture. 2017. Vol. 479. P. 455−466. doi:10.1016/j.aquaculture.2017.06.008
  38. Elevated seawater temperature, not pCO2, negatively affects post-spawning adult mussels (Mytilus edulis) under food limitation / J. C. Clements [et al.] // Conservation Physiology. 2018. Vol. 6, iss. 1. cox078. doi:10.1093/conphys/cox078
  39. Gene expression correlated with delay in shell formation in larval Pacific oysters (Crassostrea gigas) exposed to experimental ocean acidification provides insights into shell formation mechanisms / P. De Wit [et al.] // BMC Genomics. 2018. Vol. 19, iss. 1. P. 160−175. doi:10.1186/s12864-018-4519-y
  40. Tolerance of juvenile Mytilus galloprovincialis to experimental seawater acidification / M. J. Fernández-Reiriz [et al.] // Marine Ecology Progress Series. 2012. Vol. 454. P. 65−74. doi:10.3354/meps09660
  41. Impact of ocean acidification and warming on the Mediterranean mussel (Mytilus galloprovincialis) / F. Gazeau [et al.] // Frontiers in Marine Science. 2014. Vol. 1. 62. doi:10.3389/fmars.2014.00062
  42. CO2-induced pH reduction increases physiological toxicity of nano-TiO2 in the mussel Mytilus coruscus / M. Hu [et al.] // Scientific Reports. 2017. Vol. 7, 40015. doi:10.1038/srep40015
  43. High pCO2 levels affect metabolic rate, but not feeding behavior and fitness, of farmed giant mussel Choromytilus chorus / S. Benítez [et al.] // Aquaculture Environment Interactions. 2018. Vol. 10. P. 267–278. doi:10.3354/aei00271
  44. The energetic physiology of juvenile mussels, Mytilus chilensis (Hupe): The prevalent role of salinity under current and predicted pCO2 scenarios / C. Duarte [et al.] // Environmental Pollution. 2018. Vol. 242, Part A. P. 156–163. doi:10.1016/j.envpol.2018.06.053
  45. Хоружий Д. С. Изменчивость потока СО2 на границе раздела вода – атмосфера в прибрежных водах Черного моря на разных масштабах времени в 2010–2014 гг. // Морской гидрофизический журнал. 2018. Т. 34, № 5. С. 434–445. EDN YMQLZJ. doi:10.22449/0233-7584-2018-5-434-445
  46. EAT BREATHE EXCRETE REPEAT: Physiological responses of the mussel Mytilus galloprovincialis to diclofenac and ocean acidification / M. Munari [et al.] // Journal of Marine Science and Engineering. 2020. Vol. 8, iss. 11. 907. doi:10.3390/jmse8110907
  47. Mussels repair shell damage despite limitations imposed by ocean acidification / M. N. George [et al.] // Journal of Marine Science and Engineering. 2022. Vol. 10, iss. 3. P. 359. doi:10.3390/jmse10030359
  48. Survival of mussels in extremely acidic waters on a submarine volcano / V. Tunnicliffe [et al.] // Nature Geoscience. 2009. Vol. 2. P. 344–348. doi:10.1038/NGEO500
  49. Magnitude and predictability of pH fluctuations shape plastic responses to ocean acidification / M. C. Bitter [et al.] // The American Naturalist. 2021. Vol. 197, iss. 4. Р. 486–501. doi:10.1086/712930
  50. Willson L. L., Burnett L. E. Whole animal and gill tissue oxygen uptake in the Eastern oyster, Crassostrea virginica: effect of hypoxia, hypercapnia, air exposure, and infection with the protozoan parasite Perkinsus marinus // Journal Experimental Marine Biology and Ecology. 2000. Vol. 246. P. 223–240. doi:10.1016/S0022-0981(99)00183-5
  51. Effects of elevated pCO2 on the physiological energetics of Pacific oyster, Crassostrea gigas / W. Jiang [et al.] // ICES Journal of Marine Science. 2021. Vol. 78, iss. 7. P. 2579–2590. doi:10.1093/icesjms/fsab139
  52. Natural analogues in pH variability and predictability across the coastal Pacific estuaries: extrapolation of the increased oyster dissolution under increased pH amplitude and low predictability related to ocean acidification / N. Bednarsek [et al.] // Environmental Science and Technology. 2022. Vol. 56. P. 9015−9028. doi:10.1021/acs.est.2c00010
  53. Secretory and transcriptomic responses of mantle cells to low pH in the Pacific oyster (Crassostrea gigas) / N. Zuñiga-Soto [et al.] // Frontiers in Marine Science. 2023. Vol. 10. doi:10.3389/fmars.2023.1156831
  54. CO2-induced low pH in an eastern oyster (Crassostrea virginica) hatchery positively affects reproductive development and larval survival but negatively affects larval shape and size, with no intergenerational linkages / J. C. Clements [et al.] // ICES Journal of Marine Science. 2021. Vol. 78, iss. 1. P. 349–359. doi:10.1093/icesjms/fsaa089
  55. Козлова Г. В., Гордиенко Н. А. Влияние хлорорганических соединений на интенсивность дыхания и содержание гликогена в мидиях Керченского пролива // Вестник Керченского государственного морского технологического университета. 2021. № 4. С. 46–58. EDN KHTEZN. doi:10.47404/2619-0605_2021_4_46

Текст статьи

Русскоязычная версия (PDF)

Англоязычная версия (PDF)